Участник:Daria Nikolaeva/Черновик

Старение растений

Старение растений - процесс снижения жизнеспособности в благоприятных для жизни условиях и увеличения вероятности смерти с возрастом растения. Старение рассматривается как стадия развития растений, наступающая после завершения стадии роста и не обязательно завершающаяся смертью организма. Процесс старения растений напрямую зависит от жизнеспособности его клеток и контролируется действием особых генов . Этот термин несет оттенок возрастного увядания (англ. senescence), что составляет лишь период в процессе изменения организма с возрастом (англ. ageing).

Особенности старения растений

Выявить общие закономерности старения растений довольно трудно, так как внутри растительного царства распространены разные стратегии по продолжительности жизни, приверженцы которых стареют по-разному:

• однолетние и двулетние растения (для них характерны четкий паттерн развития и смерти и быстрое старение)
• многолетние растения (у представителей этой группы старение происходит постепенно, а также широко распространены случаи так называемого пренебрежимого старения)

К многолетникам относится большинство древесных растений, продолжительность жизни которых широко варьирует: от до. Эти деревья-долгожители по совместительству являются рекордсменами по продолжительности жизни среди всех живых организмов.

Еще более внушительная продолжительность жизни была зарегистрирована для клональных растений. Однако для таких растений трудно определить продолжительность жизни растения, так как оно дает бесконечное число вегетативных отростков - клонов.

Старение растений с разными стратегиями размножения

По всей видимости, у растений нет общего механизма старения . При поиске закономерностей старения следует разделять растения в зависимости от их стратегии размножения - количества цветений и плодоношений:

• семельпарные, или монокарпические, растения размножаются единственный раз в жизни и вскоре после плодоношения демонстрируют симптомы интенсивного старения; в этой группе растения с различной продолжительностью жизни: однолетники, двулетники и некоторые многолетники (например, агава);
• итеропарные, или поликарпические, растения способны к неоднократному размножению в течение жизни.

Эволюция стратегий размножения у растений

В современной науке существует два диаметрально противоположных взгляда на эволюцию стратегий размножения у растений: от многолетности к малолетности и наоборот . Большинство экспериментов свидетельствуют в пользу того, что многолетность была первична, а малолетность возникала в эволюции растений неоднократно и благоприятствовала их адаптивной радиации . Так, гибриды от скрещиваний монокарпических однолетников с поликарпическими многолетниками, как правило, становятся многолетниками, что подтверждает гипотезу о происхождении однолетников посредством утраты некоторых функций многолетников .

Несмотря на значительное количество различий между однолетниками и многолетниками, в экспериментах на резушке Таля было показано, что за переход от многолетности к однолетности отвечает лишь небольшое количество генов. Исходно резушка Таля - однолетнее растение. Однако внесение мутаций всего по двум генам: SUPPRESSOR OF OVEREXPRESSION OF CONSTANS 1 (SOC1) и FRUITFULL (FUL) - кардинальным образом изменило внешний облик растения. Мутантная резушка приобрела черты типичных многолетников: ее стволы одревеснели, одиночный стебелек превратился в кустистые заросли, и продолжительность жизни значительно увеличилась. Оказалось, что гены SOC1 и FUL у растений не только отвечают за цветение, но и влияют на определение судьбы меристем - образовательных тканей растений. Это, по-видимому, и сыграло решающую роль в переходе от однолетности к многолетности .

Старение монокарпических растений

Стратегия выживания монокарпических растений исходит из принципа максимального вклада ресурсов в единственный акт размножения в противоположность поликарпикам, тратящим значительное количество ресурсов на зимовку в ущерб успеху каждого конкретного акта размножения. Поэтому старение семельпарных организмов часто рассматривается как плата за размножение и отражает компромисс между выживанием и затратами на размножение .

Существует две альтернативные гипотезы относительно механизма старения монокарпиков. Первая предполагает, что старение вегетативных органов растения (листьев, корней, стеблей) запускается гормональным сигналом, выделяющимся из развивающихся репродуктивных структур, - так называемым "гормоном старения" или "гормоном смерти". Другая точка зрения - гипотеза "источников и стоков" - объясняет старение вегетативных органов растения оттоком из них питательных веществ в формирующиеся органы размножения.

Обе гипотезы подкрепляются экспериментальными подтверждениями, хотя и появилось мнение о том, что явления, на основе которых сформировалась гипотеза "гормона смерти", успешно вписываются в концепцию "источников и стоков" (см. ниже).

Среди представителей растительного мира находятся и исключения. Так, у однолетников резушки Таля (Arabidopsis thaliana) и фасоли (Phaseolus vulgaris) не было обнаружено корреляции между формированием репродуктивных органов и старением в листьях и корнях, соответственно. А эксперимент по удалению генеративных почек у монокарпиков из рода Beta (свекла) не привел к изменению скорости старения.

Принято считать, что монокарпический тип онтогенеза - индивидуального развития - возникал в эволюции растений неоднократно и формировался различными путями, что объясняет отсутствие общего механизма старения у монокарпиков.

Гипотеза "источников и стоков"

Стоками называют органы растения, требующие притока большого количества ассимилятов (соединений углерода, образующихся в процессе фотосинтеза) и других питательных веществ (соединений азота (N), фосфора (P), калия (K), серы (S) и других минералов). К стоковым органам относятся семена, луковицы, клубни, а также вновь образующиеся листья и ветви в период активного вегетативного роста. Органы - поставщики предшественников метаболитов для стоковых структур называются источниками.

Считается, что смерть монокарпических организмов происходит в результате "убийства" органов-источников стоковыми структурами. Это происходит либо из-за голодания , либо в результате запуска старения в ответ на отведение питательных веществ .

Наглядно представить себе смысл данной гипотезы можно следующим образом. Развивающиеся семена злаков и клубни картофеля накапливают большое количество крахмала, образующегося из продуктов фотосинтеза, транспортируемых по флоэме от листьев. Помимо крахмала, эти органы нуждаются в аминокислотных предшественниках, необходимых для построения структурных и запасных белков и ферментов. Можно предполагать, что часть азота, потраченного на эти нужды, - это ассимилированный неорганический азот. Однако большая часть транспортируемых в стоковые органы аминокислот являются продуктами деградации белков в стареющих органах-источниках .

Интересно, что периоды транспорта углеводов и аминокислот от листьев к стоковым органам практически не перекрываются, поэтому говорят о функциональном переходе кроны от источника углерода к источнику азота. Именно этот переход может служить причиной старения монокарпических растений. На молекулярном уровне функцию основного источника выполняет фермент РуБисКО. Этому способствует бифункциональность белка. На начальных этапах РуБисКО ассимилирует углекислый газ в процессе фотосинтеза, обеспечивая приток соединений углерода в репродуктивные структуры. Затем, когда корневое поглощение уже неспособно обеспечить развивающиеся структуры соединениями азота, РуБисКО прекращает фиксацию углекислого газа и служит источником азота.

Пути взаимодействий источников и стоков

Наибольшее количество свидетельств имеет "сахарозависимая" модель взаимодействия источников и стоков, в которой сахара регулируют основные пути, приводящие к старению листьев . Главными участниками этих путей являются следующие регуляторные белки: Snf1-связанная киназа 1 (SnRK1), гексокиназа 1 (HXK1) и Target of Rapamycin (TOR). SnRK1 замедляет старение. HXK1 является частью ядерного комплекса, который способствует развитию старения, репрессируя сигнальную функцию цитокининов (CK). Продукты гидролиза сахарозы инвертазой клеточной стенки (CWinv) активируют HXK1 и TOR. Глюкозо-6-фосфат (G6P), продукт катализируемого HXK1 фосфорилирования глюкозы, репрессирует SnRK1 . (Здесь будет схема)

Гипотеза "гормона смерти"

Эту гипотезу можно рассматривать в качестве варианта объяснения того, как взаимодействие источников и стоков приводит к старению растений. Предполагалось, что развивающиеся стоковые органы выделяют некоторый фактор, запускающий старение в источниках - листьях . Свидетельства, которые привели к формированию этой гипотезы, были получены при удалении или ограничении развития бобов у сои, что предотвращало связанное с размножением старение листьев. Подобного гормона, действие которого объясняло бы старение растений, вызываемое работой стоковых органов, обнаружено не было. Однако ранее было известно о значительном транспорте сахаров по сосудам от семян обратно к листьям-источникам . Исследования лишенных бобов растений сои показали, что у таких растений листья становились альтернативными стоками: они накапливали крахмал и соединения азота (у таких растений не наблюдалось характерного для плодоносящих бобовых снижения фиксации азота в клубеньках), что изменяло их метаболизм углеводов и действие углеводных сигнальных путей.

Эти наблюдения также свидетельствуют в поддержку "сахарозависимой" модели регуляции старения, вызванного взаимодействием источников со стоками .

Старение двудомных растений

Исходя из гипотезы источников и стоков, мужские и женские растения двудомных культур должны характеризоваться различными скоростями старения, так как семена и плоды, образующиеся на женских растениях, требуют притока гораздо большего количества питательных веществ, нежели мужские пыльцевые зерна. Однако эксперименты на шпинате (Spinacea oleracea) продемонстрировали одинаковую скорость старения мужских и женских растений; удаление тычиночных цветков на мужских растениях привело к увеличению продолжительности их жизни .

Старение поликарпических растений

Старение в этой группе растений оценивается еще более неоднозначно, чем в предыдущей. Во-первых, больше всего организмов, называемых "нестареющими", представлены именно поликарпическими древесными или клональными формами. Во-вторых, главной чертой поликарпических многолетников, отличающих их от монокарпиков, является сохранение некоторого количества апексов, способных к неограниченному росту, что способствовало появлению в этой группе деревьев-долгожителей (рядом будет картинка какой-нибудь древней сосны). Наконец, те же древесные и клональные растения ставят под вопрос целесообразность рассмотрения старения особи (в случае клональных растений само определение особи крайне затруднено), так как организм представляет собой совокупность генетически идентичных структур или клонов, которые скорее удобно сопоставлять с популяцией организмов.

Ниже представлены некоторые соображения и эксперименты по старению поликарпиков, которые на данный момент не сгруппированы в виде какой-либо теории или гипотезы.

Старение деревьев

Древесные формы растений наиболее остро ставят вопрос взаимосвязи между старением всего организма и его частей, так как большую часть древесного организма составляют мертвые ткани, при этом крона деревьев обновляется ежегодно, свидетельствуя о непрекращающейся работе меристем.

Влияние размера и модульной структуры на старение деревьев

К этой группе относятся и самые высокие представители растительного мира. Принято считать, что размер является важным фактором в развитии симптомов старения у растений . Увеличение размеров растения влияет на перераспределение питательных веществ и приводит к увеличению доли дышаших тканей против фотосинтезирующих . Однако наиболее вероятным фактором воздействия размера растений считают повышение стресса на гидравлические функции проводящей системы, происходящее из-за увеличения расстояния между корнями и кроной . Так, у сосны желтой было зарегистрировано снижение уровня фотосинтеза, сопряженное с уменьшением потоков воды и растительного сока по мере роста дерева .

Напротив, у сосны остистой (Pinus longaeva) не было обнаружено ухудшения функционирования проводящей системы с возрастом . Существует предположение, что бороться с большим размером и поддерживать продуктивность кроны деревьям помогает модульное устройство организма. Модульная структура позволяет деревьям продлевать продолжительность жизни с помощью адаптивной реитерации - явления умножения количества копий структурных элементов, из которых построено растение., при котором происходит снижение отношения дыхания к фотосинтезу, усиление гидравлической проводимости растворенных веществ к вновь образованной листве, уменьшение потерь питательных веществ, обновление апикальных меристем и увеличение количества образуемых структур для размножения .

Модели простого онтогенеза растений

Данная классификация, предложенная П. Ю. Жмылевым, основана на различиях в продолжительности жизни, стратегиях размножения и особенностях старения листостебельных растений .

1. Многолетние растения (длительность жизни особи более 15 лет)
   1. Поликарпики с хорошо выраженным периодом постепенного старения
   2. Поликарпики с "негативным старением" (старение почти не выражено)
   3. Монокарпики с лавинообразным старением (быстрое старение после плодоношения)
2. Малолетние растения (длительность жизни особи менее 15 лет)
   1. Поликарпики с хорошо выраженным периодом постепенного старения
   2. Поликарпики с "негативным старением" (старение почти не выражено)
   3. Монокарпики с лавинообразным старением (быстрое старение после плодоношения)
   4. Монокарпики с "негативным старением" (отсутствие старения при "вынужденной однолетности", например, у клещевины (Ricinus communis))

Создание такой классификации упрощает и подчеркивает целесообразность поиска закономерностей старения внутри выделенных групп в противоположность попыткам описать старение всего растительного мира по одним законам.

Растения и популярные теории старения

Теория "программированного" старения

Данная теория предполагает, что программа старения взрослых особей могла возникнуть в эволюции с целью освобождения пространства и перераспределения ресурсов для более успешного развития потомства . Открытие предела Хейфлика - ограниченности количества возможных делений соматических клеток - свидетельствовало в поддержку наличия предопределенных заранее "часов старения". Популярным объяснением работы такого "счетчика делений" является "теломерная теория" , согласно которой продолжительность жизни клеток определяется длиной теломер - концевых участков хромосом, укорачивающихся при каждом делении клетки, что в итоге приводит к нестабильности хромосом. В клетках, обладающих способностью к неограниченному делению, происходит компенсация укорочения теломер с помощью фермента теломеразы, однако принято считать, что с возрастом происходит снижение функции фермента.

По всей видимости, модель "счетчика делений" не подходит для обоснования старения растений . Для клеток апикальной меристемы корня было показано, что их продолжительность жизни зависит не от количества делений, а от скорости пролиферации. Более того, при образовании покоящегося центра в апикальных меристемах боковых корней происходит потеря информации о числе делений, прошедших в апексе материнского корня . Таким образом, "счетчик деления" обнуляется.

Среди растений также были найдены примеры, у которых не происходит укорочения теломер с возрастом: сосна остистая (Pinus longaeva) и гинкго (Ginkgo biloba) , возраст которых превышал 1400 лет. У растений риса был найден белок (теломер-связывающий белок риса; RTBP1) - негативный регулятор укорочения теломер, предположительно выполняющий функцию организации теломерной архитектуры. У растений-мутантов по гену этого белка теломеры были длиннее, чем у растений дикого типа, однако через четыре поколения у таких мутантов были нарушены развитие и рост, а также с повышенной частотой наблюдалось слияние хромосом .

Теория накопления мутаций

Данная теория предполагает, что причиной старения является накопление вредоносных мутаций в генофонде популяции. Многие ученые склоняются к тому, что подобная логика с вряд ли может быть применима к объяснению старения растений. Во-первых, старение монокарпиков, как было показано выше, принято объяснять с позиций других концепций. Во-вторых, старение поликарпических древесных и клональных растений часто признается "незначительным". Что касается соматических мутаций, то их даже в последнее время принято считать важным механизмом адаптации многолетних растений к меняющимся условиям среды путем образования тканей с новыми генотипами. На моделях генетического мозаицизма в ангиосперме было показано, что большинство вредоносных соматических мутаций эффективно вычищается с помощью селективного давления, действующего на популяцию вновь образованных меристемой клеток. 

Теория антагонистической плейотропии

В основе этой теории лежит представление о существовании генов, оказывающих противоположное влияние на жизнеспособность организма в молодом и взрослом возрасте. Эта теория обусловливает наличие перечисленных ниже взаимосвязей между параметрами популяций, причем каждая отрицательная корреляция подкреплена примером, найденным среди растений.

Отрицательные корреляции между параметрами популяций растений (по предположениям теории антагонистической плейотропии) и их примеры среди растений

Взаимоотношения параметров популяций растений	Пример
Чем выше уровень смертности взрослых особей, тем ниже скорость старения	Гибель проростков тропических деревьев при разных условиях освещенности сильнее выражена у поликарпиков, чем у монокарпика Tachigalia versicolor
Чем выше интенсивность отмирания молодых особей в популяции, тем короче онтогенез	Среди поликарпиков пустыни Сонора жизнеспособность проростков выше у малолетников, чем у растений с длительностью жизни более 10 лет

Однако подобные взаимоотношения наблюдаются только при сравнении растений с резко отличающимися стратегиями развития (монокарпики и поликарпики). При менее резких различиях большее влияние оказывает, как правило, подверженность факторам среды.

Нестареющие растения

Выделение "нестареющих" растений осложнено тем, что до сих пор нет общепринятого определения понятия "старение". Тем не менее, у одних растений период старения выделяется более явно, чем у других. Принято считать, что для вида характерно "негативное", или "незначительное", старение, если он удовлетворяет хотя бы одному из критериев:

• вероятность смерти в популяции не увеличивается с возрастом;
• после полового созревания интенсивность размножения не уменьшается (или даже увеличивается) с возрастом;
• отсутствуют морфолого-физиологические проявления старения (старческие болезни), или нет снижения жизнеспосособности с возрастом.

Такая стратегия может быть обусловлена такими чертами организма, как простота организации, малолетность или возможность неограниченного роста.

Наиболее присуща подобная стратегия поликарпикам, у которых максимальное цветение и плодоношение происходит в конце жизни, и "вынужденным однолетникам" - растениям, продолжительность жизни которых зависит только от условий произрастания (зачастую это приводит к смерти до достижения пост-репродуктивного периода).