Решение о строительстве троллейбусной системы во Фрунзе было принято СовминомКиргизии 13 августа 1946 года. Тогда Фрунзенский городской Совет трудящихся утвердил проект первой очереди троллейбусной системы. 29 июля 1946 года началось строительство троллейбусного парка. 13 января 1951 года была запущена первая очередь. Протяжённость линий составляла 8,4 км. Четыре троллейбуса МТБ-82 открыли движение по двум маршрутам: № 1 «Железнодорожный Вокзал — Улица Свердлова» (сейчас ул. Уметалиева) и № 2 "Ж/д Вокзал — Проспект Сталина» (позже проспект Ленина, потом Ленинский проспект, сейчас пр. Чуй). Троллейбусы имеют двухзначную нумерацию.
Уже к 1952 года длина троллейбусных линий составила 17,4 километра, был сдан в эксплуатацию Первый троллейбусный парк. В последующие годы троллейбусная сеть расширяется.
С 1965 года троллейбусы МТБ-82 заменяются на ЗиУ-5 и его модификации. В связи с ростом числа троллейбусов до трехзанчных значений, вводится трехзначная нумерация.
С 1972 года начинается поставка модернизированных троллейбусов — ЗиУ-682Б.
В 1976 году в связи с исчерпанием ресурсов размещения подвижного состава был построен Второй троллейбусный парк. В связи с этим вводится четырехзначная нумерация. Первая цифра означает номер парка, эксплуатирующего троллейбус, остальные цифры – порядковый номер троллейбус. Нумерация сквозная, т. е. троллейбусы нумеруются в порядке прибытия, а не отдельно для каждого парка.
В 1984 году начинают поступать троллейбусы Зиу-682В, а также различные модификации данной модели.
С 1991 года в городе начинают эксплуатироваться троллейбусы марки ЗиУ-682Г [Г00].
Примерно к концу 80 – нач. 90 гг. XX века был достигнут апогей развития троллейбусной системы. Город обслуживало 18 маршрутов, общая протяженность которых составляла 232 км, действовало 18 преобразовательных подстанций с установленной мощностью 43 тыс. кВт, 204 км контактных сетей однопутном исчислении и 128 км кабельных сетей. Но несмотря на то, что осуществлялись поставки новых троллейбусов и проводился капитальный ремонт старых машин, численность маршрутов и подвижного состава начали сокращаться. Причины — резкий экономический спад после распадаСССР, а в связи с этим — подорожание запасных частей, электричества и ГСМ, ощутимое снижение заработной платы сотрудникам троллейбусного хозяйства, в результате чего возник дефицит кадров (большинство работников уехали на заработки в соседний Казахстан и Россию). К тому же, возникла сильная конкуренция со стороны маршрутных такси.
В 2009 году, в связи со значительным сокращением подвижного состава, закрывается Троллейбусный парк №2. Оставшийся подвижной состав передается в троллейбусный парк №1.
в 2013 — 2015 гг.: ЗиУ-682Г-016.05 – 44 единицы, ВМЗ-5298.01-50 «Авангард» – 35 единиц (на кредитные и грантовые средства ЕБРР) общей суммой в 16,5 млн. евро). Поставки последних затянулись из-за противоречий Бишкекского троллейбусного управления, ЕБРР и ОАО "Транс-Альфа", (ВМЗ). В 2013 году поставлено 15 единиц, в 2014 году – 15, в 2015 году – 5 единиц.
В связи с поступлением значительного количества подвижного состава, в 2013 году вновь открывается троллейбусный парк №2.
В 2018 году осуществляется поставка партии из 52 единиц: ТролЗа-5275.03 «Оптима» – 37 единиц, БКМ-321 – 15 единиц (на кредитные и грантовые средства общей суммой в 7,9 млн. евро, предоставленные ЕБРР).
Также выполняется капитальный ремонт старых машин силами троллейбусных парков и АО "Токмакский авторемонтный завод №2". За период 1994 – 2015 годов отремонтировано более двухсот троллейбусов.
По сей день, несмотря на большое количество сравнительно нового ПС в Троллейбусном управлении, по-прежнему наблюдается дефицит кадров, в частности, водителей и ремонтников ПС. Основной причиной сложившейся ситуации является низкая заработная плата сотрудникам хозяйства.
В сентябре 2018 года по просьбе граждан, живущих на улице Интергельпо, а также граждан, посещающих социальные учреждения расположенные там, было принято решение о продлении маршрута №10 от улицы Фучика до улицы Интергельпо с оборотом через конечную станцию «Завод Фрунзе». Для продления потребовалась организация строительства контактной сети по улице Димитрова (Московской), длиной 800 метров в прямом направлении, и столько же – в обратном, для организации парковых рейсов. Линия была открыта 1 ноября 2018 года. Кроме того, на пересечении улиц Интергельпо и Димитрова организована развязка контактной сети для возможности проезда троллейбусов по всем направлениям. В результате продления маршрут №10 «охватил» еще 1 квартал в своем обороте вокруг Ошского рынка, проезжая через улицы Димитрова и Интергельпо.
Микрорайон «Асанбай» — Завод им. Фрунзе (полукольцевой)
№1
Микрорайон «Асанбай» (Через ул. Токомбаева, Байтик Баатыра, Абдрахманова, Московская, Фучика, пр. Чуй, ул. Бейшеналиева и назад по выше перечисленным улицам,кольцевой)